Wie Interaktionen zwischen Pilzen die Physiologie einer Wirtspflanze bedingen können

Ein zentraler Bestandteil jeder Lebensgeschichte, sei es die von Menschen, einer Sonnenblume oder die eines Pilzes, ist die Auseinandersetzung mit externen Einflüssen aus der Umwelt. Stets muss ein Organismus in der Lage sein, angemessen auf Veränderungen in seiner direkten Umgebung reagieren zu können, um überleben und sich fortpflanzen zu können. Daher ist jede Lebensgeschichte auch eine Geschichte von Interaktionen. Dabei kann die Umwelt eines Organismus in unbelebte (abiotische) und belebte (biotische) Faktoren kategorisiert werden. Abiotische Faktoren sind physikalische Parameter (z.B. Temperatur, Lichtverhältnisse, Strahlungsexposition etc.) während biotische Faktoren andere Organismen oder deren Stoffwechselprodukte darstellen. Interaktionen mit biotischen Faktoren treten in diversen Formen und zwischen den unterschiedlichsten Gruppen von Organismen auf. Ein einfaches Beispiel ist die Beziehung zwischen einem Raubtier und seinem Beutetier, wobei jeder der beiden Organismen für den jeweils anderen einen biotischen Faktor darstellt.

Auch Pflanzen sind einer Vielzahl von biotischen Umweltfaktoren ausgesetzt, auf die sie reagieren müssen und mit denen sie Interaktionen eingehen. Vor allem die Wurzelregion stellt eine Oberfläche vieler und diverser Interaktionen mit Organismen dar, die im Erdreich leben. Hierunter fallen vor allem Mikroorganismen, wie Bakterien oder Pilze, die sich in der nährstoffreichen Region um die Wurzel befinden. Manche Mikroorganismen können in die Wurzel vordringen und somit enge Interaktionen eingehen, die sich positiv oder negativ auf die Gesundheit der Pflanze auswirken können. Parasitische Interaktionen bergen nur Vorteile für einen der beiden Interaktionspartner, während der andere geschädigt wird. Ein Pilz, der die Wurzel der Pflanze befällt, das Gewebe abtötet und sich durch Aufnahme des toten Materials ernährt, verhält sich parasitisch. Ein Beispiel für einen solchen Pilz ist der Ascomycet Bipolaris sorokiniana.

Mutualistische Interaktionen (eine Form der Symbiose) wirken sich hingegen, unter bestimmten Umweltbedingungen, positiv auf beide Interaktionspartner aus. Dies geschieht z.B. durch gegenseitigen Austausch von Nährstoffen. Beispiele für Pilze, die mutualistische Interaktionen mit Pflanzen über deren Wurzel eingehen können, sind die eng verwandten Arten Serendipita indica und Serendipita vermifera. Neben einigen direkten positiven Effekten auf die Wirtspflanze, wie die Förderung des Pflanzenwachstums, sind diese Pilze zusätzlich in der Lage, andere mikrobielle Schädlinge wie den parasitischen Pilz B. sorokiniana abzuwehren und die Pflanze so vor dessen schädlichen Auswirkungen abzuschirmen.

Nach derzeitigem Erkenntnisstand stellen direkte Wechselwirkungen zwischen den mutualistischen Arten und der parasitischen Art den Hauptanteil dieses schützenden Effekts dar. Einfach ausgedrückt: Die für die Pflanze nützlichen Pilze wenden sich direkt gegen den schädlichen Eindringling, unterdrücken sein Wachstum und verhindern so den Befall der Pflanze. Da der Schutz der Pflanze durch die direkte Interaktion zwischen den Pilzen vermittelt wird, spricht man hier auch von Mikroben-Mikroben Interaktionen.

Während der Effekt der Interaktion zwischen S. vermifera und B. sorokiniana auf die Gesundheit einer Wirtspflanze (z.B. die Modellorganismen Arabidopsis thaliana oder die Nutzpflanze Gerste) bereits beschrieben wurde, ist die Erkenntnis, dass auch die nah verwandte Art S. indica einen vergleichbaren Effekt auf den Schädling hat, neu. Die molekularen Mechanismen dieser Interaktion, also die Prozesse, die zwischen den Organismen auf der Ebene der Moleküle stattfinden, welche den Schutz der Pflanze ermöglichen, sind für beide mutualistischen Arten unbekannt und sind das Thema meiner wissenschaftlichen Arbeit. Um diese Prozesse nachvollziehen zu können, muss man sich auf die Ebene der Moleküle begeben und dort potenziell wichtige molekulare Akteure identifizieren und anschließend deren Rolle in der Interaktion zwischen den Organismen im Experiment verifizieren oder falsifizieren.

Um eine Übersicht über potenzielle molekulare Akteure in dieser Interaktion zu gewinnen, hilft ein Blick auf das Genom der jeweiligen Mikroorganismen und die Regulation dieses genetischen Repertoires während der Interaktion der beiden Pilze miteinander. Gene, die hier besonders auffallen, sind potenziell in die Interaktion involviert und können im Labor auf ihre Funktionalität und die biochemische Aktivität der durch sie codierten Proteine untersucht werden. Von den Kandidatengenen, welche ich in der Interaktion der mutualistischen Pilze mit dem Schädling identifiziert habe, codieren einige für potenzielle Toxine und zellwandabbauende Enzyme. Diese können von S. vermifera oder S. indicaausgeschieden werden und somit das Wachstum von B. sorokiniana unterdrücken. Letztlich kann die Wirtspflanze so vor einem Befall des Parasiten geschützt werden.

Ausgehend von der Analyse einzelner Gene und Proteine versuche ich weiterhin zu verstehen, wie die Aktivierung dieser Gene reguliert wird, also ob sie gemeinsam als Netzwerk, oder fein abgestimmt und voneinander unabhängig während der Interaktion der Pilze miteinander aktiviert werden.

 

Die Erkenntnisse dieser Forschung können aufzeigen, wie direkte Interaktionen zwischen Organismen einen relevanten Einfluss auf die Physiologie eines dritten Organismus, wie A. thaliana oder Gerste, haben und welche genetischen Voraussetzungen für derartige Interaktionen zwischen Mikroorganismen erfüllt werden müssen. Das ist nicht nur von akademischem Interesse sondern potenziell relevant für die landwirtschaftliche Praxis der Zukunft; denn zu verstehen, welche Mikroorganismen und welche ihrer genetischen Komponenten in der Lage sind, den Befall von Pflanzen durch Krankheitserreger einzudämmen, kann zur Planung einer nachhaltigen und zukunftsfähigen Landwirtschaft beitragen.

Planter's Punch

Unter der Rubrik Planter’s Punch wird jeden Monat ein bestimmter Aspekt des CEPLAS Forschungsprogramms vorgestellt. Alle Beiträge werden von Mitgliedern der Graduiertenschule und des Postdoc Programms erstellt.

 

Über den Autor

Ruben Eichfeld ist Doktorand in der Arbeitsgruppe von Prof. Alga Zuccaro an der Universität zu Köln. Die Arbeitsgruppe beschäftigt sich mit Interaktionen zwischen Pflanzen und diversen Mikroorganismen wie den endopyhtischen Pilzen Serendipita indica und Serendipita vermifera sowie dem Pathogen Bipolaris sorokiniana. Dabei werden sowohl Immunreaktionen der Pflanze als Antwort auf die mikrobielle Kolonisierung als auch genetische Voraussetzungen für Pflanzen-Mikroben Interaktionen von Seiten der Pflanze und der Pilze untersucht. Ruben beschäftigt sich hauptsächlich mit den molekularen Grundlagen der Interaktion zwischen den Pilzen und wie diese Interaktionen auf die Pflanze zurückwirken.

Zum Nachlesen

Sebacinales in microbe-microbe interactions:

Sarkar, D., Rovenich, H., Jeena, G., Nizam, S., Tissier, A., Balcke, G.U., Mahdi, L.K., Bonkowski, M., Langen, G. and Zuccaro, A. (2019), The inconspicuous gatekeeper: endophytic Serendipita vermifera acts as extended plant protection barrier in the rhizosphere. New Phytol, 224: 886-901. https://doi.org/10.1111/nph.15904

Mahdi, L.K., Miyauchi, S., Uhlmann, C. et al. The fungal root endophyte Serendipita vermifera displays inter-kingdom synergistic beneficial effects with the microbiota in Arabidopsis thaliana and barley. ISME J 16, 876–889 (2022). https://doi.org/10.1038/s41396-021-01138-y

About Sebacinales:

Weiß, M., Waller, F., Zuccaro, A. and Selosse, M.-A. (2016), Sebacinales – one thousand and one interactions with land plants. New Phytol, 211: 20-40. https://doi.org/10.1111/nph.13977

About effectormolecules in microbe-microbe interactions:

Nick C Snelders, Hanna Rovenich, Bart P H J Thomma, Microbiota manipulation through the secretion of effector proteins is fundamental to the wealth of lifestyles in the fungal kingdom, FEMS Microbiology Reviews, Volume 46, Issue 5, September 2022, fuac022, https://doi.org/10.1093/femsre/fuac022

Heinrich Heine University
University of Cologne
Max Planck Institute for Plant Breeding Research
Forschungszentrum Jülich